A Magyar Tudományos Akadémia székházának építészeti programja előírta, hogy a leendő palotában képtárként szolgáló tereket is alakítson ki a tervező. Így a többfordulós, meghívásos tervpályázat győztese, a neves berlini építész, Friedrich August Stüler a legmodernebb muzeológiai elvárásoknak megfelelő kiállítótermeket helyezett a Duna partján álló, velencei reneszánsz palazzókat idéző épület második és harmadik emeletére. E terekben kapott helyet az Esterházy család hercegi ágának grandiózus műgyűjteménye, amely az Akadémia palotájának megnyitása után, 1866-ban költözött Bécsből Pest-Budára. Az ország első nyilvános, az európai festészet remekeit felsorakoztató képtára 1871-től – állami tulajdonba kerülésétől fogva – Országos Képtár néven működött az épület falai közt egészen 1906-ig, a kollekciónak az újonnan épült Szépművészeti Múzeumba való elszállításáig. Az Akadémia palotája azonban ezután is, több mint harminc éven keresztül egy másik egyedülálló képgyűjteménynek adott otthont: a magyar történelem kiemelkedő szereplőit és eseményeit felvonultató Történelmi Képcsarnoknak. Annak 1939-ben a Nemzeti Múzeumba való költöztetése (és az épület többi múzeumi egységének 1949 és 1952 közt zajló felszámolása) után azonban csaknem fél évszázadon át szünetelt a múzeumi tevékenység az Akadémia székházában, és csak 1994-ben indult újra.
Ekkor hozták létre a Magyar Tudományos Akadémia Művészeti Gyűjteményét az intézményben az alapítás óta összegyűlt műtárgyakkal kapcsolatos muzeológiai feladatok ellátására. E feladatok egyike a gyűjtemény kiemelkedő darabjainak bemutatása. Így a hagyományoknak megfelelően, a Széchenyi István téren álló palota harmadik emelete ismét képtár lett.
A Művészeti Gyűjteménynek az ezekben a terekben megrendezett állandó kiállítása azonban 2017 júliusában – felújítás miatt, bizonytalan időre – bezárt. Helyette, 2017 őszétől, a székház első emeletén lévő Képes teremben és az Elnöki tanácsteremben lesz látható és látogatható a gyűjtemény egy része – havi egy, előre meghirdetett alkalommal. Ezek a Díszteremmel és a Felolvasó teremmel egybenyitott terek egy egységes századfordulós enteriőr-együttest rekonstruálnak úgy az elrendezés, mint a funkció tekintetében – hazai viszonylatban egyedülálló módon.
